Двуглавый орёл на печати занимает оборотную сторону и сопровождается круговой надписью (легендой), передающей т.н. объектный или территориальный титул русского государя (на лицевой стороне печати изображён всадник-змиеборец). Таким образом, можно полагать, что двуглавый орёл символизировал государство, т.е. объединённую Русь, наименования отдельных областей (княжеств) которой входили в титул великого князя. Двуглавый орёл изображался с раскрытыми, но опущенными крыльями, без регалий в лапах, но увенчанный двумя коронами над головами. По своему изобразительному типу он близок т.н. византийским двуглавым орлам, использовавшимся в византийской культуре (или понимавшихся в качестве византийских). До Ивана III изображения двуглавого орла на Руси известны в единичных случаях и их присутствие в древнерусской культуре носит спорадический характер и, вероятно, связано с западноевропейским влиянием. Именно со времени Ивана III двуглавый орёл становится широко известен на Руси.

Сама по себе эмблема двуглавого орла (двуглавой хищной птицы) встречается на широком ареале культур, причём с древнейших времён. Наиболее ранние изображения относятся к Центральной и Малой Азии и датируются II тыс. до н.э. Географический охват изображений также чрезвычайно широк – от культур Древнего Ближнего Востока до Китая. Очевидно восточное, азиатское происхождение символа как такового. Подобно другим универсальным символам эмблема двуглавого орла могла иметь разную семантику в зависимости от культурного контекста, времени и места «употребления». Так в рамках хеттской культуры, например, двуглавый орёл являлся скорее атрибутом определённых женских божеств, по-видимому, родственных между собой. Иными словами, универсальность символа сопровождается его полисемантичностью.

В позднесредневековой Европе, по крайней мере, с начала XIV в., существовало представление о происхождении двуглавого орла со времён Римской империи. Якобы, одноглавый римский орёл стал двуглавым при императоре Константине, когда Империя стала двуединой и возникла её Восточная часть с центром в Константинополе. Две головы таким образом символизировали две части Империи, а единое туловище обозначало единство самого имперского организма (в этой парадигме Империя – принципиально одна). На самом деле в древнеримский период двуглавый орёл не был известен (найден лишь один археологический памятник подобной формы, да и тот представляет собой декоративное навершие меча). В соответствии с традицией средневековой геральдики хорошо известные эмблемы усваивались далёкому прошлому и соответствующим образом объяснялось их происхождение. Между тем, идея имперского наследия (от Рима) в виде некоего двуединства поздней Империи оказалась центральной для понимания двуглавого орла в XIV – XV вв.

В культуре византийской империи двуглавый орёл известен, по меньшей мере, с рубежа XIII – XIV вв. (возможно, он существовал и раньше). Он изображался с опущенными крыльями и двумя коронами над головами. Его цвет был золотым на красном поле. Именно такое изображение считалось в Западной Европе византийским гербом. Двуглавый орёл в Византии служил не только символом императорской власти, но и обозначал титул деспота, т.е. символизировал принадлежность к кругу Византийской имперской цивилизации (деспотами, как правило, становились родственники императоров). В странах византийского окружения (Сербия, Болгария, Албания, Черногория, Валахия, княжество Феодоро в Крыму и др.) двуглавый орёл появлялся тогда, когда местные правители получали титул деспотов и/или устанавливали непосредственные родственные связи с византийскими императорскими династиями (в поздний период с династией Палеологов).

Та же тенденция прослеживается и в распространении двуглавого орла в Западной Европе в период Крестовых походов и позднее. Австрийские Бабенберги, венгерские Арпады, короли Сицилии из династии Штауфенов, даже представители португальской аристократии использовали двуглавого орла в тот период, когда находились в родстве с византийскими василевсами. Распространение двуглавого орла в Северо-Западной Европе, в районе Фландрии и Люксембурга связывается исследователями с наследием Латинских императоров Константинополя, принадлежавших к династии герцогов Фландрских. Примечательно, что использование двуглавого орла сельджукидами Рума, чингисидами Ильханата (Персии) и Золотой Орды также напрямую зависело от установления ими родственных связей с византийскими императорами.

Иными словами, принципиально важным оказывался генеалогический путь распространения двуглавого орла, символизировавший принадлежность к кругу династий, занимавших Имперский престол (напомню, что Византия именовалась официально Римской империей – империей ромеев). С 1430-х гг. двуглавый орёл становится гербом Священной Римской империи Германской нации, которая также провозглашала свою преемственность от древнеримской. Имперский характер герба в качестве древнего «наследия» был очевиден. Западный имперский орёл был чёрным на золотом поле с раскрытыми, но приподнятыми крыльями, раскрытыми клювами, нимбами и/или коронами над головами. Изобразительно он существенно отличался от византийского «варианта».

Можно думать, что, как и в других странах, на Руси двуглавый орёл появился благодаря генеалогическим связям московской княжеской династии с византийскими Палеологами. В 1472 г. Иван III женился на дочери деспота Мореи и племяннице последнего византийского императора Зое Палеологине (Софье Фоминичне Палеолог). Оказавшись непосредственно сопряжённой с византийским имперским наследием Московская Русь приняла эмблему двуглавого орла в качестве наследницы Византии в процессе формирования известной идеи «Москва – Третий Рим», чьи конкретные реальные воплощения уже заметны в конце XV в.